Decoding the "Fingerprint" of Implant Materials: Insights into the Foreign Body Reaction.

Publisher: Wiley-VCH Country of Publication: Germany NLM ID: 101235338 Publication Model: Print-Electronic Cited Medium: Internet ISSN: 1613-6829 (Electronic) Linking ISSN: 16136810 NLM ISO Abbreviation: Small Subsets: MEDLINE

Original Publication: Weinheim, Germany : Wiley-VCH, c2005-

Foreign-Body Reaction*/etiology ; Prostheses and Implants*/adverse effects; Humans ; Animals ; Biocompatible Materials/chemistry ; Surface Properties ; Giant Cells, Foreign-Body/pathology

Foreign body reaction (FBR) is a prevalent yet often overlooked pathological phenomenon, particularly within the field of biomedical implantation. The presence of FBR poses a heavy burden on both the medical and socioeconomic systems. This review seeks to elucidate the protein "fingerprint" of implant materials, which is generated by the physiochemical properties of the implant materials themselves. In this review, the activity of macrophages, the formation of foreign body giant cells (FBGCs), and the development of fibrosis capsules in the context of FBR are introduced. Additionally, the relationship between various implant materials and FBR is elucidated in detail, as is an overview of the existing approaches and technologies employed to alleviate FBR. Finally, the significance of implant components (metallic materials and non-metallic materials), surface CHEMISTRY (charge and wettability), and physical characteristics (topography, roughness, and stiffness) in establishing the protein "fingerprint" of implant materials is also well documented. In conclusion, this review aims to emphasize the importance of FBR on implant materials and provides the current perspectives and approaches in developing implant materials with anti-FBR properties.
(© 2024 Wiley‐VCH GmbH.)

M. Guan, Y. Chen, Y. Wei, H. Song, C. Gao, H. Cheng, Y. Li, K. Huo, J. Fu, W. Xiong, Int. J. Nanomed. 2019, 14, 2903.
K. Gulati, D. Chopra, N. A. Kocak‐Oztug, E. Verron, Adv Drug Deliv Rev 2023, 199, 114900.
Y. Wang, P. Tan, Y. Wu, D. Luo, Z. Li, View 2022, 3, 20220026.
L. Wu, X. Li, H. Miao, J. Xu, G. Pan, View 2022, 3, 20200170.
N. J. Kamp, S. M. Al‐Khatib, Am. Heart J. 2019, 217, 131.
L. Zhou, J. Lyu, F. Liu, Y. Su, L. Feng, X. Zhang, Adv. Mater. 2023, 2305361.
Retrieved January 06, 2024. Verified Market Research Implantable Medical Devices Market Size and Forecast, https://www.verifiedmarketresearch.com/product/implantable‐medical‐devices‐market/.
D. Lou, L. Fan, T. Jiang, Y. Zhang, View 2022, 3, 20200125.
J. Pajarinen, V.‐P. Kouri, E. Jämsen, T.‐F. Li, J. Mandelin, Y. T. Konttinen, Acta Biomater. 2013, 9, 9229.
I. Swiatkowska, N. Martin, A. J. Hart, J Trace Elem Med Biol 2019, 53, 120.
X. Wang, Y. Li, Y. Feng, H. Cheng, D. Li, J Periodontal Res 2019, 54, 329.
D. M. Daubert, A. E. Pozhitkov, L. M. Safioti, G. A. Kotsakis, JDR Clin Trans Res 2019, 4, 284.
H. Zhang, X. Wu, G. Wang, P. Liu, S. Qin, K. Xu, D. Tong, H. Ding, H. Tang, F. Ji, Colloids Surf B Biointerfaces 2018, 166, 269.
Z. Berryman, L. Bridger, H. M. Hussaini, A. M. Rich, M. Atieh, A. Tawse‐Smith, Saudi Dent J 2020, 32, 283.
F. Asa'ad, P. Thomsen, M. F. Kunrath, J Bone Metab 2022, 29, 145.
Y. Liao, L. Ouyang, L. Ci, B. Chen, D. Lv, Q. Li, Y. Sun, J. Fei, S. Bao, X. Liu, L. Li, Biomaterials 2019, 203, 12.
S. Xie, J. Huang, A. T. Pereira, L. Xu, D. Luo, Z. Li, BMEMat 2023, 1, e12038.
J. Luan, Z. Zhang, W. Shen, Y. Chen, X. Yang, X. Chen, L. Yu, J. Sun, J. Ding, ACS Appl. Mater. Interfaces 2018, 10, 30235.
M. Zhang, S. Ran, X. Yin, J. Zhang, X. Sun, W. Sun, Z. Zhu, BMEMat 2023, e12041.
Z. Belhadj, Y. Qie, R. P. Carney, Y. Li, G. Nie, BMEMat 2023, 1, e12018.
S. Wang, W.‐Y. Wu, J. C. C. Yeo, X. Y. D. Soo, W. Thitsartarn, S. Liu, B. H. Tan, A. Suwardi, Z. Li, Q. Zhu, X. J. Loh, BMEMat 2023, 1, e12021.
B. Reid, M. Gibson, A. Singh, J. Taube, C. Furlong, M. Murcia, J. Elisseeff, J Tissue Eng Regen Med 2015, 9, 315.
R. Klopfleisch, Acta Biomater. 2016, 43, 3.
H. Terheyden, N. P. Lang, S. Bierbaum, B. Stadlinger, Clin Oral Implants Res 2012, 23, 1127.
A. Balabiyev, N. P. Podolnikova, J. A. Kilbourne, D. P Baluch, D. Lowry, A. Zare, R. Ros, M. J. Flick, T. P. Ugarova, Biomaterials 2021, 277, 121087.
P.‐O. Rujitanaroj, B. Jao, J. Yang, F. Wang, J. M. Anderson, J. Wang, S. Y. Chew, Acta Biomater. 2013, 9, 4513.
P. Puolakkainen, A. D. Bradshaw, T. R. Kyriakides, M. Reed, R. Brekken, T. Wight, P. Bornstein, B. Ratner, E. H. Sage, Am J Pathol 2003, 162, 627.
O. Veiseh, A. J. Vegas, Adv Drug Deliv Rev 2019, 144, 148.
N. G. Welch, D. A. Winkler, H. Thissen, Adv Drug Deliv Rev 2020, 167, 109.
O. Veiseh, J. C. Doloff, M. Ma, A. J. Vegas, H. H. Tam, A. R. Bader, J. Li, E. Langan, J. Wyckoff, W. S. Loo, S. Jhunjhunwala, A. Chiu, S. Siebert, K. Tang, J. Hollister‐Lock, S. Aresta‐Dasilva, M. Bochenek, J. Mendoza‐Elias, Y. Wang, M. Qi, D. M. Lavin, M. Chen, N. Dholakia, R. Thakrar, I. Lacík, G. C. Weir, J. Oberholzer, D. L. Greiner, R. Langer, D. G. Anderson, Nat. Mater. 2015, 14, 643.
K. Wang, W.‐D. Hou, X. Wang, C. Han, I. Vuletic, N. Su, W.‐X. Zhang, Q.‐S. Ren, L. Chen, Y. Luo, Biomaterials 2016, 102, 249.
P. Pakshir, F. Younesi, K.‐A. Wootton, K. Battiston, G. Whitton, B. Ilagan, D. Louka, M. Statham, G. Mackey, A. Daley, I. Parrag, W. Naimark, B. Hinz, Biomaterials 2022, 286, 121586.
H. Monaco, S. Yokomizo, H. S. Choi, S. Kashiwagi, VIEW 2022, 3, 20200110.
C. Schlundt, T. El Khassawna, A. Serra, A. Dienelt, S. Wendler, H. Schell, N. Van Rooijen, A. Radbruch, R. Lucius, S. Hartmann, G. N. Duda, K. Schmidt‐Bleek, Bone 2018, 106, 78.
B. N. Brown, B. M. Sicari, S. F. Badylak, Front Immunol 2014, 5, 510.
J. Zhang, Y. Zhu, J. Song, J. Yang, C. Pan, T. Xu, L. Zhang, ACS Appl. Mater. Interfaces 2018, 10, 6879.
L. Zhou, W. Feng, Y. Mao, Y. Chen, X. Zhang, Bioact Mater 2023, 24, 26.
C. Linnemann, F. Sahin, Y. Chen, K. Falldorf, M. Ronniger, T. Histing, A. K. Nussler, S. Ehnert, Int. J. Mol. Sci. 2023, 24, 14629.
J. Andersson, K. N. Ekdahl, J. D. Lambris, B. Nilsson, Biomaterials 2005, 26, 1477.
C. D. Mcfarland, C. H. Thomas, C. Defilippis, J. G. Steele, K. E. Healy, J Biomed Mater Res 2000, 49, 200.
T. J. Koh, L. A. Dipietro, Expert Rev Mol Med 2011, 13, e23.
A. Grandjean‐Laquerriere, O. Tabary, J. Jacquot, D. Richard, P. Frayssinet, M. Guenounou, D. Laurent‐Maquin, P. Laquerriere, S. Gangloff, Biomaterials 2007, 28, 400.
Y.‐J. Huang, K.‐C. Hung, H.‐S. Hung, S.‐H. Hsu, ACS Appl. Mater. Interfaces 2018, 10, 19436.
X. Hu, L. B. Ivashkiv, Immunity 2009, 31, 539.
F. O. Martinez, S. Gordon, F1000Prime Rep 2014, 6, 13.
T. Krausgruber, K. Blazek, T. Smallie, S. Alzabin, H. Lockstone, N. Sahgal, T. Hussell, M. Feldmann, I. A. Udalova, Nat. Immunol. 2011, 12, 231.
A. Lehtonen, H. Ahlfors, V. Veckman, M. Miettinen, R. Lahesmaa, I. Julkunen, J Leukoc Biol 2007, 82, 710.
S. Gordon, Nat. Rev. Immunol. 2003, 3, 23.
Y. Chen, M. Guan, R. Ren, C. Gao, H. Cheng, Y. Li, B. Gao, Y. Wei, J. Fu, J. Sun, W. Xiong, Int. J. Nanomed. 2020, 15, 2011.
L. C. Davies, S. J. Jenkins, J. E. Allen, P. R. Taylor, Nat. Immunol. 2013, 14, 986.
S. Al‐Maawi, A. Orlowska, R. Sader, C. James Kirkpatrick, S. Ghanaati, Semin. Immunol. 2017, 29, 49.
B. N. Brown, M. J. Haschak, S. T. Lopresti, E. C. Stahl, Semin. Immunol. 2017, 29, 24.
H. Kweon, S.‐G. Kim, J.‐Y. Choi, Biomaterials 2014, 35, 8576.
J. M. Anderson, A. Rodriguez, D. T. Chang, Semin. Immunol. 2008, 20, 86.
J. L. Moreno, I. Mikhailenko, M. M. Tondravi, A. D. Keegan, J Leukoc Biol 2007, 82, 1542.
D. M. Higgins, R. J. Basaraba, A. C. Hohnbaum, E. J. Lee, D. W. Grainger, M. Gonzalez‐Juarrero, Am. J. Pathol. 2009, 175, 161.
F. Eslami‐Kaliji, N. Hedayat Nia, J. R. T. Lakey, A. M. Smink, M. Mohammadi, Polymers 2023, 1313.
A. K. Mcnally, J. A. Jones, S. R. Macewan, E. Colton, J. M. Anderson, J. Biomed. Mater. Res. A 2008, 86, 535.
K. E. Martin, A. J. García, Acta Biomater. 2021, 133, 4.
J. Song, L. Li, L. Fang, E. Zhang, Y. Zhang, Z. Zhang, P. Vangari, Y. Huang, F. Tian, Y. Zhao, W. Chen, J. Xue, BMEMat 2023, e12046.
R. Li, D. Feng, S. Han, X. Zhai, X. Yu, Y. Fu, F. Jin, Mater Today Bio 2023, 22, 100783.
C. C. Schreib, M. I. Jarvis, T. Terlier, J. Goell, S. Mukherjee, M. D. Doerfert, T. A. Wilson, M. Beauregard, K. N. Martins, J. Lee, L. D. Sanchez Solis, E. Vazquez, M. A. Oberli, B. W. Hanak, M. Diehl, I. Hilton, O. Veiseh, Adv. Mater. 2023, 35, 205709.
M. Xu, Y. Song, J. Wang, N. Li, View 2021, 2, 20200154.
S. B. Goodman, V. L. Fornasier, J. Lee, J. Kei, J. Biomed. Mater. Res. 1990, 24, 1539.
K. Asanuma, T. Nakamura, T. Iino, T. Hagi, A. Sudo, Commun. Integr. Biol. 2022, 15, 168.
M. Rakic, M. Radunovic, A. Petkovic‐Curcin, Z. Tatic, G. Basta‐Jovanovic, M. Sanz, Clin. Oral Implants Res. 2022, 33, 656.
J. Toledano‐Serrabona, O. Camps‐Font, D. P. De Moraes, M. Corte‐Rodríguez, M. Montes‐Bayón, E. Valmaseda‐Castellón, C. Gay‐Escoda, M. Á Sánchez‐Garcés, J. Periodontol. 2023, 94, 119.
E. Gibon, D. F. Amanatullah, F. Loi, J. Pajarinen, A. Nabeshima, Z. Yao, M. Hamadouche, S. B. Goodman, J. Biomed. Mater. Res. B Appl. Biomater. 2017, 105, 2162.
D.‐K. Shin, M.‐H. Kim, S.‐H. Lee, T.‐H. Kim, S.‐Y. Kim, Acta Biomater. 2012, 8, 3524.
H. Naujokat, A. I. Gökkaya, Y. Açil, K. Loger, T. Klüter, S. Fuchs, J. Wiltfang, J. Mater. Sci. Mater. Med. 2022, 33, 13.
F. Zhang, H. Qi, W. Mo, Y. Ni, Q. Zhao, Y. Wang, S. Jiang, Q. Tang, Y. Cheng, X. Xiao, Y. Zhang, Adv. Healthcare Mater. 2022, 11, 2200382.
L. Bailey, S. Lippiatt, F. Biancanello, S. Ridder, N. Washburn, Biomaterials 2005, 26, 5296.
H.‐G. Willert, G. H. Buchhorn, A. Fayyazi, R. Flury, M. Windler, G. Köster, C. H. Lohmann, J. Bone Joint Surg. Am. 2005, 87, 28.
O. Suljevic, S. F. Fischerauer, A. M. Weinberg, N. G. Sommer, Mater Today Bio 2022, 15, 100315.
M. L. Escudero, I. Llorente, B. T. Pérez‐Maceda, S. S José‐Pinilla, L. Sánchez‐López, R. M. Lozano, S. Aguado‐Henche, C. C De Arriba, M. A. Alobera‐Gracia, M. C. García‐Alonso, Mater. Sci. Eng. C Mater. Biol. Appl. 2020, 109, 110522.
M. D. Costantino, A. Schuster, H. Helmholz, A. Meyer‐Rachner, R. Willumeit‐Römer, B. J. C. Luthringer‐Feyerabend, Acta Biomater. 2020, 101, 598.
E. Willbold, X. Gu, D. Albert, K. Kalla, K. Bobe, M. Brauneis, C. Janning, J. Nellesen, W. Czayka, W. Tillmann, Y. Zheng, F. Witte, Acta Biomater. 2015, 11, 554.
H. Ben Amara, D. C. Martinez, F. A. Shah, A. J. Loo, L. Emanuelsson, B. Norlindh, R. Willumeit‐Römer, T. Plocinski, W. Swieszkowski, A. Palmquist, O. Omar, P. Thomsen, Bioact Mater 2023, 26, 353.
W. Zhang, Z. Su, X. Zhang, W. Wang, Z. Li, VIEW 2022, 3, 20220030.
X. Jiang, W. Zhang, R. Terry, W. Li, BMEMat 2023, 1, e12044.
E. Malikmammadov, T. E. Tanir, A. Kiziltay, V. Hasirci, N. Hasirci, J Biomater Sci Polym Ed 2018, 29, 863.
T. Tylek, C. Blum, A. Hrynevich, K. Schlegelmilch, T. Schilling, P. D. Dalton, J. Groll, Biofabrication 2020, 12, 025007.
Q. Zhang, J. W. Hwang, J.‐H. Oh, C. H. Park, S. H. Chung, Y.‐S. Lee, J.‐H. Baek, H.‐M. Ryoo, K. M. Woo, Biomaterials 2017, 149, 77.
S. Stratton, N. B. Shelke, K. Hoshino, S. Rudraiah, S. G. Kumbar, Bioact Mater 2016, 1, 93.
A. Nair, L. Tang, Semin. Immunol. 2017, 29, 62.
J. B. Slee, I. S. Alferiev, C. Nagaswami, J. W. Weisel, R. J. Levy, I. Fishbein, S. J. Stachelek, Biomaterials 2016, 87, 82.
A. Ko, C. Liao, BMEMat 2023, 1, e12037.
J. Müller, A. C. Jäkel, J. Richter, M. Eder, E. Falgenhauer, F. C. Simmel, ACS Appl. Mater. Interfaces 2022, 14, 15871.
C. Qin, C. Wu, View 2022, 3, 20210018.
P. Zarrintaj, S. Manouchehri, Z. Ahmadi, M. R. Saeb, A. M. Urbanska, D. L. Kaplan, M. Mozafari, Carbohydr. Polym. 2018, 187, 66.
S. M. Ahsan, M. Thomas, K. K. Reddy, S. G. Sooraparaju, A. Asthana, I. Bhatnagar, Int. J. Biol. Macromol. 2018, 110, 97.
J. Rnjak‐Kovacina, F. Tang, J. M. Whitelock, M. S. Lord, Adv. Healthcare Mater. 2018, 7, 1701042.
M. N. Collins, C. Birkinshaw, Carbohydr. Polym. 2013, 92, 1262.
N. Devnarain, N. Osman, V. O. Fasiku, S. Makhathini, M. Salih, U. H. Ibrahim, T. Govender, View 2021, 13, e1664.
C. He, C. Dong, L. Yu, Y. Chen, Y. Hao, Adv. Sci. 2021, 8, 2101739.
Y. Zhou, F. Mazur, Q. Fan, R. Chandrawati, View 2022, 3, 20210008.
C. He, L. Yu, H. Yao, Y. Chen, Y. Hao, Adv. Funct. Mater. 2021, 31, 2006214.
L. Zhou, W. Feng, L. Chen, H. Huang, S. Huang, Q. Chen, X. Zhang, Y. Chen, Nano Today 2022, 46, 101623.
Y. Song, L. Li, W. Zhao, Y. Qian, L. Dong, Y. Fang, L. Yang, Y. Fan, Bioact Mater 2021, 6, 2983.
X. Ding, D. K. Unruh, R. H. Groeneman, K. M. Hutchins, Chem. Sci. 2020, 11, 7701.
K. Zhou, C. Yang, K. Shi, Y. Liu, D. Hu, X. He, Y. Yang, B. Chu, J. Peng, Z. Zhou, Z. Qian, Biomaterials 2023, 295, 122036.
H. Xu, Y. Wang, X. Rong, D. Wang, J. Xie, Z. Huang, W. Zeng, X. Fu, J. Li, Z. Zhou, Small 2023, 2305197.
S. Jin, X. Fu, W. Zeng, A. Chen, Z. Luo, Y. Li, Z. Zhou, J. Li, J. Mater. Chem. B 2023, 11, 1557.
M. Sathuvan, R. Thangam, K.‐L. Cheong, H. Kang, Y. Liu, Int. J. Biol. Macromol. 2023, 241, 124490.
S. Min, Y. S. Jeon, H. Choi, C. Khatua, N. Li, G. Bae, H. J. Jung, Y. Kim, H. Hong, J. Shin, M. J. Ko, H. S. Ko, T. Kim, J. H. Moon, J.‐J. Song, V. P. Dravid, Y. K. Kim, H. Kang, Nano Lett. 2020, 20, 7272.
Q. Zheng, X. Dai, Y. Wu, Q. Liang, Y. Wu, J. Yang, B. Dong, G. Gao, Q. Qin, L.‐B. Huang, BMEMat 2023, 1, e12008.
Q. Wu, H. Zhang, H. Liu, BMEMat 2023, 1, e12010.
M. Bartneck, H. A. Keul, S. Singh, K. Czaja, J. Bornemann, M. Bockstaller, M. Moeller, G. Zwadlo‐Klarwasser, J. Groll, ACS Nano 2010, 4, 3073.
Y. Wen, A. Waltman, H. Han, J. H. Collier, ACS Nano 2016, 10, 9274.
S. M. Ruppert, T. R. Hawn, A. Arrigoni, T. N. Wight, P. L. Bollyky, Immunol Res 2014, 58, 186.
Q. Wei, T. Becherer, S. Angioletti‐Uberti, J. Dzubiella, C. Wischke, A. T. Neffe, A. Lendlein, M. Ballauff, R. Haag, Angew Chem Int Ed Engl 2014, 53, 8004.
J. Vitte, A. M. Benoliel, A. Pierres, P. Bongrand, Eur. Cells Mater. 2004, 7, 52.
L. Zhang, Z. Cao, T. Bai, L. Carr, J.‐R. Ella‐Menye, C. Irvin, B. D. Ratner, S. Jiang, Nat. Biotechnol. 2013, 31, 553.
Q. Liu, X. Wang, A. Chiu, W. Liu, S. Fuchs, B. Wang, L.‐H. Wang, J. Flanders, Y. Zhang, K. Wang, J. M. Melero‐Martin, M. Ma, Adv. Mater. 2021, 33, 2102852.
Q. Liu, A. Chiu, L.‐H. Wang, D. An, M. Zhong, A. M. Smink, B. J. De Haan, P. De Vos, K. Keane, A. Vegge, E. Y. Chen, W. Song, W. F. Liu, J. Flanders, C. Rescan, L. G. Grunnet, X. Wang, M. Ma, Nat. Commun. 2019, 10, 5262.
R. S. Smith, Z. Zhang, M. Bouchard, J. Li, H. S. Lapp, G. R. Brotske, D. L. Lucchino, D. Weaver, L. A. Roth, A. Coury, J. Biggerstaff, S. Sukavaneshvar, R. Langer, C. Loose, Sci. Transl. Med. 2012, 4, 153ra132.
C. J. Wilson, R. E. Clegg, D. I. Leavesley, M. J. Pearcy, Tissue Eng. 2005, 11, 1.
S. Song, K. Ravensbergen, A. Alabanza, D. Soldin, J‐I. Hahm, ACS Nano 2014, 8, 5257.
M. M. Ouberai, K. Xu, M. E. Welland, Biomaterials 2014, 35, 6157.
K. M. Hotchkiss, G. B. Reddy, S. L. Hyzy, Z. Schwartz, B. D. Boyan, R. Olivares‐Navarrete, Acta Biomater. 2016, 31, 425.
L. Tang, P. Thevenot, W. Hu, Curr. Top. Med. Chem. 2008, 8, 270.
Y. Kakizawa, J. S. Lee, B. Bell, T. M. Fahmy, Acta Biomater. 2017, 57, 136.
W. G. Brodbeck, M. Macewan, E. Colton, H. Meyerson, J. M. Anderson, J. Biomed. Mater. Res. A 2005, 74, 222.
G. Li, P. Yang, X. Guo, N. Huang, R. Shen, Cytokine 2011, 56, 208.
J. L. Drury, D. J. Mooney, Biomaterials 2003, 24, 4337.
W. Guo, Z. Chen, L. Tan, D. Gu, X. Ren, C. Fu, Q. Wu, X. Meng, VIEW 2022, 3, 20200174.
M. Jurak, A. E. Wiacek, A. Ladniak, K. Przykaza, K. Szafran, Adv. Colloid Interface Sci. 2021, 294, 102451.
L. Zhou, K. Li, Y. Liu, R. Zhang, Y. Yao, Q. Chen, D. Xie, X. Zhang, Adv. Funct. Mater. 2023, 2311857.
A. G. Harvey, E. W. Hill, A. Bayat, Expert Rev. Med. Devices 2013, 10, 257.
P. M. Stevenson, A. M. Donald, Langmuir 2009, 25, 367.
F. Y. Mcwhorter, T. Wang, P. Nguyen, T. Chung, W. F. Liu, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2013, 110, 17253.
C. Yang, C. Zhao, X. Wang, M. Shi, Y. Zhu, L. Jing, C. Wu, J. Chang, Nanoscale 2019, 11, 17699.
Z. Chen, X. Gao, D. Yu, View 2022, 3, 20200103.
H. J. Kim, U.‐J. Kim, G. Vunjak‐Novakovic, B.‐H. Min, D. L. Kaplan, Biomaterials 2005, 26, 4442.
Y. Zhu, H. Liang, X. Liu, J. Wu, C. Yang, T. M. Wong, K. Y. H. Kwan, K. M. C. Cheung, S. Wu, K. W. K. Yeung, Sci. Adv. 2021, 7.
W.‐Q. Yu, J. Qiu, F.‐Q. Zhang, Colloids Surf B Biointerfaces 2011, 84, 400.
S. Mitragotri, J. Lahann, Nat. Mater. 2009, 8, 15.
W.‐Q. Yu, X.‐Q. Jiang, F.‐Q. Zhang, L. Xu, J. Biomed. Mater. Res. A 2010, 94, 1012.
H. Fan, P. Chen, R. Qi, J. Zhai, J. Wang, L. Chen, L. Chen, Q. Sun, Y. Song, D. Han, L. Jiang, Small 2009, 5, 2144.
C. F. Guimarães, L. Gasperini, A. P. Marques, R. L. Reis, Nat. Rev. Mater. 2020, 5, 351.
L. Wu, Z. Zhang, J. Biomech. 2023, 149, 111483.
D. E. Discher, P. Janmey, Y.‐L. Wang, Science 2005, 310, 1139.
K. H. Vining, D. J. Mooney, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2017, 18, 728.
P. A. Markov, D. S. Khramova, K. V. Shumikhin, I. R. Nikitina, V. S. Beloserov, E. A. Martinson, S. G. Litvinets, S. V. Popov, J. Biomed. Mater. Res. A 2019, 107, 2088.
Y. Ni, H. Qi, F. Zhang, S. Jiang, Q. Tang, W. Cai, W. Mo, R. J. Miron, Y. Zhang, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 2023, 120, e2213837120.
R. Sheng, J. Liu, W. Zhang, Y. Luo, Z. Chen, J. Chi, Q. Mo, M. Wang, Y. Sun, C. Liu, Y. Zhang, Y. Zhu, B. Kuang, C. Yan, H. Liu, L. J. Backman, J. Chen, Adv. Sci. 2023, 10, 2206814.
E. N. Zhang, J.‐P. Clément, A. Alameri, A. Ng, T. E. Kennedy, D. Juncker, Adv. Mater. Technol. 2021, 6, 2000909.
H. Atcha, A. Jairaman, J. R. Holt, V. S. Meli, R. R. Nagalla, P. K. Veerasubramanian, K. T. Brumm, H. E. Lim, S. Othy, M. D. Cahalan, M. M. Pathak, W. F. Liu, Nat. Commun. 2021, 12, 3256.
Y. He, B. Deng, S. Liu, S. Luo, Y. Ning, X. Pan, R. Wan, Y. Chen, Z. Zhang, J. Jiang, H. Xu, M. Xia, J. Li, Hypertension 2022, 79, 918.
R. Sridharan, B. Cavanagh, A. R. Cameron, D. J. Kelly, F. J. O'brien, Acta Biomater. 2019, 89, 47.
R. A. Scott, K. L. Kiick, R. E. Akins, Acta Biomater. 2021, 122, 220.
J. Lee, O. Jeon, J. Koh, H.‐J. Kim, S. J. Lee, Y. Zhu, J. Song, Y. Lee, R. Nasiri, K. Lee, P. Bandaru, H.‐J. Cho, S. Zhang, N. R. Barros, S. Ahadian, H. Kang, M. R. Dokmeci, J. Lee, D. Di Carlo, E. Alsberg, A. Khademhosseini, Matter 2023, 6, 475.
J. Wang, H. Jia, X. Ma, J. Ma, B. Lu, H. Bai, Y. Wang, Orthop. Surg. 2022, 14, 1884.
C. Berkmortel, G. D. G. Langohr, G. King, J. Johnson, J. Orthop. Res. 2020, 38, 1719.
C. N. Kelly, T. Wang, J. Crowley, D. Wills, M. H. Pelletier, E. R. Westrick, S. B. Adams, K. Gall, W. R. Walsh, Biomaterials 2021, 279, 121206.
I. Woods, C. O'connor, L. Frugoli, S. Kerr, J. Gutierrez Gonzalez, M. Stasiewicz, T. Mcguire, B. Cavanagh, A. Hibbitts, A. Dervan, F. J. O'brien, Adv. Healthcare Mater. 2022, 11, 2101663.
S. Sokic, G. Papavasiliou, Acta Biomater. 2012, 8, 2213.
P.‐F. Lee, Y. Bai, R. L. Smith, K. J. Bayless, A. T. Yeh, Acta Biomater. 2013, 9, 7178.
M. Shayan, M. S. Huang, R. Navarro, G. Chiang, C. Hu, B. P. Oropeza, P. K. Johansson, R. A. Suhar, A. A. Foster, B. L. Lesavage, M. Zamani, A. Enejder, J. G. Roth, S. C. Heilshorn, N. F. Huang, J. Biomed. Mater. Res. A 2023, 111, 896.
M. Raab, J. Swift, P. C. D. P. Dingal, P. Shah, J.‐W. Shin, D. E. Discher, J. Cell Biol. 2012, 199, 669.
B. C. Isenberg, P. A. Dimilla, M. Walker, S. Kim, J. Y. Wong, Biophys. J. 2009, 97, 1313.
H. Ebata, K. Moriyama, T. Kuboki, S. Kidoaki, Biomaterials 2020, 230, 119647.
T. Kawano, S. Kidoaki, Biomaterials 2011, 32, 2725.
L. Wu, A. Magaz, T. Wang, C. Liu, A. Darbyshire, M. Loizidou, M. Emberton, M. Birchall, W. Song, Biomaterials 2018, 186, 64.
J. M. Shum, B. C. Gadomski, S. J. Tredinnick, W. Fok, J. Fernandez, B. Nelson, R. H. Palmer, K. C. Mcgilvray, G. J. Hooper, C. Puttlitz, J. Easley, T. B. F. Woodfield, Acta Biomater. 2023, 156, 202.
A.‐M. Pobloth, S. Checa, H. Razi, A. Petersen, J. C. Weaver, K. Schmidt‐Bleek, M. Windolf, A. Á. Tatai, C. P. Roth, K.‐D. Schaser, G. N. Duda, P. Schwabe, Sci. Transl. Med. 2018, 10.
X. Han, D. Yang, C. Yang, S. Spintzyk, L. Scheideler, P. Li, D. Li, J. Geis‐Gerstorfer, F. Rupp, J. Clin. Med. 2019, 8, 240.
K. W. Chan, C. Z. Liao, H. M. Wong, K. W. Kwok Yeung, S. C. Tjong, RSC Adv. 2016, 6, 19417.
H. Al‐Khoury, E. Espinosa‐Cano, M. R. Aguilar, J. S. Román, F. Syrowatka, G. Schmidt, T. Groth, Biomacromolecules 2019, 20, 4015.
P. R. L. Dabare, A. Bachhuka, J. Y. Quek, L. F. Marsal, J. Hayball, K. Vasilev, Small Sci. 2023, 3, 2300080.
J. Xu, W. Guan, Y. Kong, F. Liu, Y. Zhao, G. Li, Y. Yang, Coatings 2022, 12, 1742.
W. Li, F. Xu, F. Dai, T. Deng, Y. Ai, Z. Xu, C. He, F. Ai, L. Song, Biomater. Sci. 2023, 11, 3976.
C. Chou, S. Syu, J.‐H. Chang, P. Aimar, Y. Chang, Langmuir 2019, 35, 1909.
F. Robotti, I. Sterner, S. Bottan, J. M. Monné Rodríguez, G. Pellegrini, T. Schmidt, V. Falk, D. Poulikakos, A. Ferrari, C. Starck, Biomaterials 2020, 229, 119583.
Y. Kim, T. M. Koo, R. Thangam, M. S. Kim, W. Y. Jang, N. Kang, S. Min, S. Y. Kim, L. Yang, H. Hong, H. J. Jung, E. K. Koh, K. D. Patel, S. Lee, H. E. Fu, Y. S. Jeon, B. C. Park, S. Y. Kim, S. Park, J. Lee, L. Gu, D.‐H. Kim, T.‐H. Kim, K.‐B. Lee, W. K. Jeong, R. Paulmurugan, Y. K. Kim, H. Kang, Adv. Mater. 2022, 34, 2110340.
J. An, H. Hong, M. Won, H. Rha, Q. Ding, N. Kang, H. Kang, J. S. Kim, Chem. Soc. Rev. 2023, 52, 30.
S.‐J. Wang, D. Chao, W. Wei, G. Nan, J.‐Y. Li, F.‐L. Liu, L. Li, J.‐L. Jiang, H.‐Y. Cui, Z.‐N. Chen, J. Exp. Clin. Cancer Res. 2020, 39, 145.
S. Lee, M. S. Kim, K. D. Patel, H. Choi, R. Thangam, J. Yoon, T. M. Koo, H. J. Jung, S. Min, G. Bae, Y. Kim, S.‐B. Han, N. Kang, M. Kim, N. Li, H. E. Fu, Y. S. Jeon, J.‐J. Song, D.‐H. Kim, S. Park, J.‐W. Choi, R. Paulmurugan, Y. C. Kang, H. Lee, Q. Wei, V. P. Dravid, K.‐B. Lee, Y. K. Kim, H. Kang, Small 2021, 17, 2102892.
H. Choi, G. Bae, C. Khatua, S. Min, H. J. Jung, N. Li, I. Jun, H.‐W. Liu, Y. Cho, K.‐H. Na, M. Ko, H. Shin, Y. H. Kim, S. Chung, J.‐J. Song, V. P. Dravid, H. Kang, Adv. Funct. Mater. 2020, 30, 2001446.
L. Yu, Y. Hou, W. Xie, J. L. Cuellar‐Camacho, Q. Wei, R. Haag, Adv. Mater. 2020, 32, 2006986.
W. Jiang, Z.‐B. Qu, P. Kumar, D. Vecchio, Y. Wang, Y. Ma, J. H. Bahng, K. Bernardino, W. R. Gomes, F. M. Colombari, A. Lozada‐Blanco, M. Veksler, E. Marino, A. Simon, C. Murray, S. R. Muniz, A. F. De Moura, N. A. Kotov, Science 2020, 368, 642.
N. Kim, E. Kim, H. Kim, M. R. Thomas, A. Najer, M. M. Stevens, Adv. Mater. 2021, 33, 2007738.
M. D. Cabezas, B. Meckes, C. A. Mirkin, M. Mrksich, ACS Nano 2019, 13, 11144.
R. Thangam, M. S. Kim, G. Bae, Y. Kim, N. Kang, S. Lee, H. J. Jung, J. Jang, H. Choi, N. Li, M. Kim, S. Park, S. Y. Kim, T. M. Koo, H. E. Fu, Y. S. Jeon, A. Ambriovic‐Ristov, J.‐J. Song, S. Y. Kim, S. Park, Q. Wei, C. Ko, K.‐B. Lee, R. Paulmurugan, Y. K. Kim, H. Kang, Adv. Funct. Mater. 2021, 31, 2008698.
S. Y. Kim, R. Thangam, N. Kang, H. Hong, C. Kim, S. Lee, S. Son, H.‐J. Lee, K.‐R. Tag, S. Min, D. Jeong, J. Hwang, K. Kim, D. Kim, Y. Kim, J. Joo, B. H. Kim, Y. Zhu, S.‐G. Park, H.‐C. Song, W. Sun, J.‐P. Ahn, W. Y. Jang, R. Paulmurugan, H.‐K. Kim, J. S. Kim, H. Kang, Adv. Funct. Mater. 2023, 33, 2215166.
M. J. Ko, S. Min, H. Hong, W. Yoo, J. Joo, Y. S. Zhang, H. Kang, D.‐H. Kim, Bioact. Mater. 2024, 32, 66.
A. Gelmi, C. E. Schutt, Adv. Healthcare Mater. 2021, 10, 2001125.
J. Zhang, M. Li, E.‐T. Kang, K. G. Neoh, Acta Biomater. 2016, 32, 46.
K. Barri, Q. Zhang, I. Swink, Y. Aucie, K. Holmberg, R. Sauber, D. T. Altman, B. C. Cheng, Z. L. Wang, A. H. Alavi, Adv. Funct. Mater. 2022, 32, 2203533.
B. Kang, J. Shin, H.‐J. Park, C. Rhyou, D. Kang, S.‐J. Lee, Y.‐S. Yoon, S.‐W. Cho, H. Lee, Nat. Commun. 2018, 9, 5402.
G. Shabestani Monfared, P. Ertl, M. Rothbauer, Pharmaceutics 2021, 13, 793.
L. Huang, C. Quesada, M. Aliabouzar, J. B Fowlkes, R. T. Franceschi, Z. Liu, A. J. Putnam, M. L. Fabiilli, Acta Biomater. 2021, 129, 73.
X. Zhao, L.‐Y. Wang, C.‐Y. Tang, K. Li, Y.‐H. Huang, Y.‐R. Duan, S.‐T. Zhang, K. Ke, B.‐H. Su, W. Yang, Biomaterials 2023, 295, 122055.
Y. Zhao, T. Huang, X. Zhang, Y. Cui, L. Zhang, L. Li, Z. L. Wang, BMEMat 2023, 1, e12006.
S. S. Low, M. Yew, C. N. Lim, W. S. Chai, L. E. Low, S. Manickam, B. T. Tey, P. L. Show, Ultrason. Sonochem. 2022, 82, 105887.
Y. Huang, L. Zou, J. Wang, Q. Jin, J. Ji, View 2022, 14, e1775.
A. Cheesbrough, F. Sciscione, F. Riccio, P. Harley, L. R'bibo, G. Ziakas, A. Darbyshire, I. Lieberam, W. Song, Adv. Mater. 2022, 34, 2110441.
Y. Kim, R. Thangam, J. Yoo, J. Heo, J. Y. Park, N. Kang, S. Lee, J. Yoon, K. R. Mun, M. Kang, S. Min, S. Y. Kim, S. Son, J. Kim, H. Hong, G. Bae, K. Kim, S. Lee, L. Yang, J. Y. Lee, J. Kim, S. Park, D.‐H. Kim, K.‐B. Lee, W. Y. Jang, B. H. Kim, R. Paulmurugan, S.‐W. Cho, H.‐C. Song, S. J. Kang, et al., Adv. Mater. 2022, 34, 2205498.
M. Yang, S. Qiu, E. Coy, S. Li, K. Zaleski, Y. Zhang, H. Pan, G. Wang, Adv. Mater. 2022, 34, 2106314.
M. J. Ko, W. Yoo, S. Min, Y. S. Zhang, J. Joo, H. Kang, D.‐H. Kim, Coord. Chem. Rev. 2024, 500, 215532.
N. Kang, S. Son, S. Min, H. Hong, C. Kim, J. An, J. S. Kim, H. Kang, Chem. Soc. Rev. 2023, 52, 3955.
Y. Kim, H. Choi, J. E. Shin, G. Bae, R. Thangam, H. Kang, View 2020, 1, 20200029.
J. Shin, N. Kang, B. Kim, H. Hong, L. Yu, J. Kim, H. Kang, J. S. Kim, Chem. Soc. Rev. 2023, 52, 4488.
C. He, Y. Jiang, Y. Guo, Z. Wu, Small 2023, 2302575.
M. J. Ko, H. Hong, H. Choi, H. Kang, D.‐H. Kim, Adv. Nanobiomed. Res. 2022, 2, 2200053.
L. Wang, P. Hu, H. Jiang, J. Zhao, J. Tang, D. Jiang, J. Wang, J. Shi, W. Jia, Nano Today 2022, 43, 101401.
H. Li, Z. Hao, S. Zhang, B. Li, Y. Wang, X. Wu, Y. Hu, R. Chen, T. Chen, J. Li, Macromol. Biosci. 2023, 23, 2200481.
S. F. Badylak, Science 2016, 352, 298.
Y. Liu, B. Rath, M. Tingart, J. Eschweiler, J. Biomed. Mater. Res. A 2020, 108, 470.
Y. Chen, M. Guan, R. Ren, C. Gao, H. Cheng, Y. Li, B. Gao, Y. Wei, J. Fu, J. Sun, W. Xiong, Int J Nanomedicine 2020, 15, 2011.
M. Lottin, S. Soudet, J. Fercot, F. Racine, J. Demagny, J. Bettoni, D. Chatelain, M. A. Sevestre, Y. Mammeri, M. Lamuraglia, A. Galmiche, Z. Saidak, Cancers 2022, 14.
S. Mishra, R. Chowdhary, Clin. Implant Dent. Relat. Res. 2019, 21, 208.
M. J. Foggia, R. V. Quevedo, M. R. Hansen, Laryngoscope Investig Otolaryngol 2019, 4, 678.
D. Zhang, Q. Chen, C. Shi, M. Chen, K. Ma, J. Wan, R. Liu, Adv. Funct. Mater. 2021, 31, 2007226.
J. L. Hernandez, J. Park, S. Yao, A. K. Blakney, H. V. Nguyen, B. H. Katz, J. T. Jensen, K. A. Woodrow, Biomaterials 2021, 273, 120806.

0032/2023/ITP1 Science and Technology Development Fund; 82302369 National Natural Science Foundation of China; 82172394 National Natural Science Foundation of China; 82272483 National Natural Science Foundation of China; 82000479 National Natural Science Foundation of China; U22A20280 National Natural Science Foundation of China; SP2023-00001-FSCPO Ministry of Education Frontiers Science Centre for Precision Oncology, University of Macau; FHS-FSCPO/011/2023 Ministry of Education Frontiers Science Centre for Precision Oncology, University of Macau; HXHL20003 West China Nursing Discipline Development Special Fund Project, Sichuan University; 2020M682422 China Postdoctoral Science Foundation; 2022NSFSC1445 Natural Science Foundation of Sichuan Province

Keywords: biomaterial surface characterization; foreign body reaction; implant; macrophage

0 (Biocompatible Materials)

Date Created: 20240108 Date Completed: 20240605 Latest Revision: 20240605

20240606

10.1002/smll.202310325

38191783