Bioprinting of Collagen: Considerations, Potentials, and Applications.

Publisher: Wiley-VCH Country of Publication: Germany NLM ID: 101135941 Publication Model: Print-Electronic Cited Medium: Internet ISSN: 1616-5195 (Electronic) Linking ISSN: 16165187 NLM ISO Abbreviation: Macromol Biosci Subsets: MEDLINE

Original Publication: Weinheim, Germany : Wiley-VCH, c2001-

Bioprinting* ; Tissue Engineering*; Collagen/*chemistry ; Extracellular Matrix Proteins/*chemistry; Humans ; Printing, Three-Dimensional ; Tissue Scaffolds/chemistry

Collagen is the most abundant extracellular matrix protein that is widely used in tissue engineering (TE). There is little research done on printing pure collagen. To understand the bottlenecks in printing pure collagen, it is imperative to understand collagen from a bottom-up approach. Here it is aimed to provide a comprehensive overview of collagen printing, where collagen assembly in vivo and the various sources of collagen available for TE application are first understood. Next, the current printing technologies and strategy for printing collagen-based materials are highlighted. Considerations and key challenges faced in collagen printing are identified. Finally, the key research areas that would enhance the functionality of printed collagen are presented.
(© 2020 Wiley-VCH GmbH.)

W. L. Ng, C. K. Chua, Y.-F. Shen, Prog. Polym. Sci. 2019, 97, 101145.
A. Sorushanova, L. M. Delgado, Z. Wu, N. Shologu, A. Kshirsagar, R. Raghunath, A. M. Mullen, Y. Bayon, A. Pandit, M. Raghunath, D. I. Zeugolis, Adv. Mater. 2019, 31, 1801651.
S. Ricard-Blum, Cold Spring Harbor Perspect. Biol. 2011, 3, a004978.
A. V. Persikov, J. A. Ramshaw, A. Kirkpatrick, B. Brodsky, Biochemistry 2005, 44, 1414.
G. Bou-Gharios, B. de Crombrugghe, in Principles of Bone Biology, 3rd ed. (Eds: J. P. Bilezikian, L. G. Raisz, T. J. Martin), Academic Press, San Diego, CA 2008, p. 285.
J. M. B. Sand, F. Genovese, N. S. Gudmann, M. A. Karsdal, in Biochemistry of Collagens, Laminins and Elastin, 2nd ed. (Ed: M. A. Karsdal), Academic Press, San Diego, CA 2019, p. 37.
W. G. Cole, O. Mäkitie, in Textbook of Pediatric Rheumatology, 7th ed. (Eds: R. E. Petty, R. M. Laxer, C. B. Lindsley, L. R. Wedderburn), Saunders, Philadelphia W.B., PA 2016, p. 706.
D. J. Leeming, M. A. Karsdal, in Biochemistry of Collagens, Laminins and Elastin, 2nd ed. (Ed: M. A. Karsdal), Academic Press, San Diego, CA 2019, p. 51.
K. M. Mak, C. Y. Png, D. J. Lee, Anat. Rec. 2016, 299, 613.
N. I. Nissen, M. Karsdal, N. Willumsen, J. Exp. Clin. Cancer Res. 2019, 38, 115.
Y. Y. Luo, D. Sinkeviciute, Y. He, M. Karsdal, Y. Henrotin, A. Mobasheri, P. Önnerfjord, A. Bay-Jensen, Protein Cell 2017, 8, 560.
H. Lodish, A. Berk, S. L. Zipursky, P. Matsudaira, D. Baltimore, J. Darnell, Molecular Cell Biology, 4th ed., W. H. Freeman, New York, NY 2000.
C. H. Lee, A. Singla, Y. Lee, Int. J. Pharm. 2001, 221, 1.
P. A. Smethurst, D. J. Onley, G. E. Jarvis, M. N. O'connor, C. G. Knight, A. B. Herr, W. H. Ouwehand, R. W. Farndale, J. Biol. Chem. 2007, 282, 1296.
A. D. Konitsiotis, N. Raynal, D. Bihan, E. Hohenester, R. W. Farndale, B. Leitinger, J. Biol. Chem. 2008, 283, 6861.
J. L. Lauer-Fields, G. B. Fields, Biol. Chem. 2002, 383, 1095.
A. E. Postlethwaite, J. M. Seyer, A. H. Kang, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 1978, 75, 871.
D. O. Sohutskay, T. J. Puls, S. L. Voytik-Harbin, in Multi-Scale Extracellular Matrix Mechanics and Mechanobiology (Ed: Y. Zhang), Springer International Publishing, Cham 2020, p. 203.
R. L. Eckert, M. T. Kaartinen, M. Nurminskaya, A. M. Belkin, G. Colak, G. V. W. Johnson, K. Mehta, Physiol. Rev. 2014, 94, 383.
D. I. Zeugolis, P. P. Panengad, E. S. Y. Yew, C. Sheppard, T. T. Phan, M. Raghunath, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2010, 92A, 1310.
J. C. Schense, J. A. Hubbell, Bioconjugate Chem. 1999,10, 75.
T. Koide, K. Nagata, in Collagen: Primer in Structure, Processing and Assembly (Eds: J. Brinckmann, H. Notbohm, P. K. Müller), Springer, Berlin 2005, p. 85.
M. J. Mienaltowski, D. E. Birk, in Progress in Heritable Soft Connective Tissue Diseases (Ed: J. Halper), Springer, Dordrecht, Netherlands 2014, p. 5.
K. E. Kadler, A. Hill, E. G. Canty-Laird, Curr. Opin. Cell Biol. 2008, 20, 495.
Y. Li, A. Asadi, M. R. Monroe, E. P. Douglas, Mater. Sci. Eng., C 2009, 29, 1643.
J. Parkinson, K. E. Kadler, A. Brass, J. Mol. Biol. 1995, 247, 823.
B. M. Gillette, N. S. Rossen, N. Das, D. Leong, M. Wang, A. Dugar, S. K. Sia, Biomaterials 2011, 32, 8067.
M. Achilli, D. Mantovani, Polymers 2010, 2, 664.
F. H. Silver, D. E. Birk, Collagen Relat. Res. 1983, 3, 393.
C. Lee, A. Grodzinsky, M. Spector, Biomaterials 2001, 22, 3145.
D. M. Casali, M. J. Yost, M. A. Matthews, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2018, 106, 86.
Z. H. Tian, W. T. Liu, G. Y. Li, Polym. Degrad. Stab. 2016, 130, 264.
Z. H. Tian, C. H. Li, L. Duan, G. Y. Li, Connect. Tissue Res. 2014, 55, 239.
D. M. Verissimo, R. F. C. Leitão, R. A. Ribeiro, S. D. Figueiró, A. S. B. Sombra, J. C. Góes, G. A. C. Brito, Acta Biomater. 2010, 6, 4011.
N. Bryan, H. Ashwin, N. Smart, Y. Bayon, N. Scarborough, J. A. Hunt, Biomaterials 2012, 33, 6380.
E. K. Tsekoura, A. L. Helling, J. G. Wall, Y. Bayon, D. I. Zeugolis, Biomed. Mater. 2017, 12, 035013.
N. J. Smart, R. Velineni, D. Khan, I. R. Daniels, Hernia 2011, 15, 433.
A. Sionkowska, J. Skopinska-Wisniewska, M. Gawron, J. Kozlowska, A. Planecka, Int. J. Biol. Macromol. 2010, 47, 570.
S.-N. Park, J.-C. Park, H. O. Kim, M. J. Song, H. Suh, Biomaterials 2002, 23, 1205.
J. H. Li, N. Ren, J. Qiu, H. Jiang, H. Zhao, G. Wang, R. I. Boughton, Y. Wang, H. Liu, Int. J. Biol. Macromol. 2013, 61, 69.
J. I. Ahn, L. Kuffova, K. Merrett, D. Mitra, J. V. Forrester, F. Li, M. Griffith, Acta Biomater. 2013, 9, 7796.
D. V. Bax, N. Davidenko, D. Gullberg, S. W. Hamaia, R. W. Farndale, S. M. Best, R. E. Cameron, Acta Biomater. 2017, 49, 218.
M. A. Awang, M. A. B. Firdaus, M. B. Busra, S. R. Chowdhury, N. R. Fadilah, W. K. Wan Hamirul, M. Y. Reusmaazran, M. Y. Aminuddin, B. H. I. Ruszymah, Biomed. Mater. Eng. 2014, 24, 1715.
N. Gostynska, G. Shankar Krishnakumar, E. Campodoni, S. Panseri, M. Montesi, S. Sprio, E. Kon, M. Marcacci, A. Tampieri, M. Sandri, Biomed. Mater. 2017, 12, 055002.
D. Shah, R. Motley, J. Am. Acad. Dermatol. 2010, 62, 719.
G. S. Krishnakumar, N. Gostynska, E. Campodoni, M. Dapporto, M. Montesi, S. Panseri, A. Tampieri, E. Kon, M. Marcacci, S. Sprio, M. Sandri, Mater. Sci. Eng., C 2017, 77, 594.
H. Dandia, K. Makkad, P. Tayalia, Biomater. Sci. 2019, 7, 3480.
B. N. Mason, A. Starchenko, R. M. Williams, L. J. Bonassar, C. A. Reinhart-King, Acta Biomater. 2013, 9, 4635.
M. E. Francis-Sedlak, S. Uriel, J. C. Larson, H. P. Greisler, D. C. Venerus, E. M. Brey, Biomaterials 2009, 30, 1851.
Y. J. Hwang, J. Larsen, T. B. Krasieva, J. G. Lyubovitsky, ACS Appl. Mater. Interfaces 2011, 3, 2579.
D. Macaya, K. K. Ng, M. Spector, Adv. Funct. Mater. 2011, 21, 4788.
J. Chen, Z. Cai, Q. Wei, D. Wang, J. Wu, Y. Tan, J. Lu, H. Ai, J. Mater. Chem. B 2020, 8, 316.
B. Han, J. Jaurequi, B. W. Tang, M. E. Nimni, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2003, 65A, 118.
D. V. Bax, N. Davidenko, S. W. Hamaia, R. W. Farndale, S. M. Best, R. E. Cameron, Acta Biomater. 2019, 100, 280.
M. G. Haugh, M. J. Jaasma, F. J. O'Brien, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2009, 89A, 363.
M. Madaghiele, E. Calò, L. Salvatore, V. Bonfrate, D. Pedone, M. Frigione, A. Sannino, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2016, 104, 186.
C. Xu, X. Wei, F. Shu, X. Li, W. Wang, P. Li, Y. Li, S. Li, J. Zhang, H. Wang, Int. J. Biol. Macromol. 2020, 153, 232.
J. Heo, R. H. Koh, W. Shim, H. D. Kim, H.-G. Yim, N. S. Hwang, Drug Delivery Transl. Res. 2016, 6, 148.
H. Rich, M. Odlyha, U. Cheema, V. Mudera, L. Bozec, J. Mater. Sci.: Mater. Med. 2014, 25, 11.
A. Tirella, T. Liberto, A. Ahluwalia, Mater. Lett. 2012, 74, 58.
A.-M. Seciu, A. Gaspar, L. M. Stefan, L. Moldovan, O. Craciunescu, O. Zarnescu, Stud. Univ. "Vasile Goldis", Ser. Stiint. Vietii 2016, 26, 243.
H. Liang, S. J. Russell, D. J. Wood, G. Tronci, Front. Chem. 2018, 6, 626.
G. Chen, T. Sato, H. Ohgushi, T. Ushida, T. Tateishi, J. Tanaka, Biomaterials 2005, 26, 2559.
J. M. Orban, L. B. Wilson, J. A. Kofroth, M. S. El-Kurdi, T. M. Maul, D. A. Vorp, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2004, 68A, 756.
H. E. Jiang, M. Zheng, X. Liu, S. Zhang, X. Wang, Y. Chen, M. Hou, J. Zhu, ACS Omega 2019, 4, 12606.
H.-O. Ho, L.-H. Lin, M.-T. Sheu, J. Controlled Release 1997, 44, 103.
R. Timpl, R. W. Glanville, H. Nowack, H. Wiedemann, P. P. Fietzek, K. Kühn, Hoppe-Seyler's Z. Physiol. Chem. 1975, 356, 1783.
N. Rajan, J. Habermehl, M.-F. Coté, C. J. Doillon, D. Mantovani, Nat. Protoc. 2006, 1, 2753.
P. K. Bhagwat, P. B. Dandge, Biocatal. Agric. Biotechnol. 2016, 7, 234.
L. Salvatore, N. Gallo, M. L. Natali, L. Campa, P. Lunetti, M. Madaghiele, F. S. Blasi, A. Corallo, L. Capobianco, A. Sannino, Mater. Sci. Eng., C 2020, 113, 110963.
P. Berillis, in Research Trends in Biochemistry, Molecular Biology and Microbiology (Ed: M. Saxena), SM Group, Dover, DE 2015, p. 1.
L.-A. Tziveleka, E. Ioannou, D. Tsiourvas, P. Berillis, E. Foufa, V. Roussis, Mar. Drugs 2017, 15, 152.
Y. Liu, D. Ma, Y. Wang, W. Qin, Int. J. Biol. Macromol. 2018, 106, 516.
R. Matsumoto, T. Uemura, Z. Xu, I. Yamaguchi, T. Ikoma, J. Tanaka, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2015, 103, 2531.
C.-H. Hu, C.-H. Yao, T.-M. Chan, T.-L. Huang, Y. Sen, C.-Y. Huang, C.-Y. Ho, Chin. J. Physiol. 2016, 59, 191.
G. S. Diogo, E. López-Senra, R. Pirraco, R. Canadas, E. Fernandes, J. Serra, R. Pérez-Martín, C. Sotelo, A. Marques, P. González, J. Moreira-Silva, T. Silva, R. Reis, Mar. Drugs 2018, 16, 269.
P. Pal, P. K. Srivas, P. Dadhich, B. Das, P. P. Maity, D. Moulik, S. Dhara, Int. J. Biol. Macromol. 2016, 93, 1507.
C. Tometsuka, Y.-I. Koyama, T. Ishijima, T. Toyoda, M. Teranishi, K. Takehana, K. Abe, Y. Nakai, Br. J. Nutr. 2017, 117, 1.
C.-F. Zhu, G.-Z. Li, H.-B. Peng, F. Zhang, Y. Chen, Y. Li, Appl. Physiol., Nutr., Metab. 2010, 35, 797.
Y. J. Tak, Y. Kim, J. Lee, Y.-H. Yi, Y. Cho, G. Kang, S. Lee, Mar. Drugs 2019, 17, 157.
M. Woo, B. G. Seol, K. H. Kang, Y. H. Choi, E. J. Cho, J. S. Noh, Food Funct. 2020, 11, 2017.
N. Ito, S. Seki, F. Ueda, Mar. Drugs 2018, 16, 482.
A. E. Geddis, D. J. Prockop, Matrix 1993, 13, 399.
A. Fertala, A. L. Sieron, A. Ganguly, S. W. Li, L. AlaKokko, K. R. Anumula, D. J. Prockop, Biochem. J. 1994, 298, 31.
K. Fukuda, H. Hori, A. Utani, P. D. Burbelo, Y. Yamada, Biochem. Biophys. Res. Commun. 1997, 231, 178.
Y. Y. Peng, T. Nebl, V. Glattauer, J. A. M. Ramshaw, Acta Biomater. 2018, 80, 169.
R. A. Que, J. Arulmoli, N. A. Da Silva, L. A. Flanagan, S.-W. Wang, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2018, 106, 1363.
A. V. Golser, M. Röber, H. G. Börner, T. Scheibel, ACS Biomater. Sci. Eng. 2018, 4, 2106.
B. An, D. L. Kaplan, B. Brodsky, Front. Chem. 2014, 2, 40.
M. Watanabe, M. Kurome, H. Matsunari, K. Nakano, K. Umeyema, A. Shiota, H. Nakauchi, H. Nagashima, Transgenic Res. 2012, 21, 605.
P. D. Toman, F. Pieper, N. Sakai, C. Karatzas, E. Platenburg, I. De Wit, C. Samuel, A. Dekker, G. A. Daniels, R. A. Berg, G. J. Platenburg, Transgenic Res. 1999, 8, 415.
M. Tomita, H. Munetsuna, T. Sato, T. Adachi, R. Hino, M. Hayashi, K. Shimizu, N. Nakamura, T. Tamura, K. Yoshizato, Nat. Biotechnol. 2003, 21, 52.
H. Stein, M. Wilensky, Y. Tsafrir, M. Rosenthal, R. Amir, T. Avraham, K. Ofir, O. Dgany, A. Yayon, O. Shoseyov, Biomacromolecules 2009, 10, 2640.
C. M. Setina, J. P. Haase, C. E. Glatz, Biotechnol. Prog. 2016, 32, 98.
X. Xu, Q. Gan, R. C. Clough, K. M. Pappu, J. A. Howard, J. A. Baez, K. Wang, BMC Biotechnol. 2011, 11, 69.
O. Shoseyov, Y. Posen, F. Grynspan, Tissue Eng., Part A 2013, 19, 1527.
B. Brodsky, D. L. Kaplan, Tissue Eng., Part A 2013, 19, 1499.
A. A. Jalan, B. Demeler, J. D. Hartgerink, J. Am. Chem. Soc. 2013, 135, 6014.
I. Wiser, E. Tamir, H. Kaufman, E. Keren, S. Avshalom, D. Klein, L. Heller, E. Shapira, Wounds 2019, 31, 103.
U. Farkash, E. Avisar, I. Volk, O. Slevin, N. Shohat, M. El Haj, E. Dolev, E. Ashraf, S. Luria, J. Shoulder Elbow Surg. 2019, 28, 503.
V. K. Pal, R. Jain, S. Roy, Langmuir 2020, 36, 1003.
C.-H. Chiang, Y.-H. Fu, J.-C. Horng, Biomacromolecules 2017, 18, 985.
C. Echalier, S. Jebors, G. Laconde, L. Brunel, P. Verdié, L. Causse, A. Bethry, B. Legrand, H. Van Den Berghe, X. Garric, D. Noël, J. Martinez, A. Mehdi, G. Subra, Mater. Today 2017, 20, 59.
S. Lukomski, D. H. McNitt, in Group A Streptococcus: Methods and Protocols (Eds: T. Proft, J. M. S. Loh), Springer, New York, NY 2020, p. 163.
T. A. Mir, S. Iwanaga, T. Kurooka, H. Toda, S. Sakai, M. Nakamura, Int. J. Bioprint. 2019, 5, 153.
F. Liu, C. Liu, Q. Chen, Q. Ao, X. Tian, J. Fan, H. Tong, X. Wang, Int. J. Bioprint. 2018, 4, 128.
W. L. Ng, W. Y. Yeong, Int. J. Bioprint. 2019, 5, 237.
T.-S. Jang, H.-D. Jung, M. H. Pan, W. T. Han, S. Chen, J. Song, Int. J. Bioprint. 2018, 4, 126.
J. M. Lee, W. Y. Yeong, in 3rd Int. Conf. on Progress in Additive Manufacturing (Eds: C. K. Chua, W. Y. Yeong, M. J. Tan, E. Liu, S. B. Tor), Nanyang Technological University, Singapore 2018, p. 164.
W. L. Ng, A. Chan, Y. S. Ong, C. K. Chua, Virtual Phys. Prototyping 2020, 15, 340.
W. L. Ng, J. M. Lee, M. Zhou, W. Y. Yeong, in Rapid Prototyping of Biomaterials (Ed: R. Narayan), Elsevier, Chapel Hill, NC 2020, p. 183.
J. Gardan, Virtual Phys. Prototyping 2019, 14, 1.
J. M. Lee, S. L. Sing, M. Zhou, W. Y. Yeong, Int. J. Bioprint. 2018, 4, 151.
S. Ahn, H. Lee, G. Kim, Carbohydr. Polym. 2013, 98, 936.
T. Billiet, E. Gevaert, T. De Schryver, M. Cornelissen, P. Dubruel, Biomaterials 2014, 35, 49.
B. Duan, L. A. Hockaday, K. H. Kang, J. T. Butcher, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2013, 101A, 1255.
N. E. Fedorovich, H. M. Wijnberg, W. J. Dhert, J. Alblas, Tissue Eng., Part A 2011, 17, 2113.
Y. Huang, K. He, X. Wang, Mater. Sci. Eng., C 2013, 33, 3220.
H. Lee, S. Ahn, L. J. Bonassar, W. Chun, G. Kim, Tissue Eng., Part C 2013, 19, 784.
I. T. Ozbolat, H. Chen, Y. Yu, Robot. Comput. Integr. Manuf. 2014, 30, 295.
J.-H. Shim, J.-S. Lee, J. Y. Kim, D.-W. Cho, J. Micromech. Microeng. 2012, 22, 085014.
J. E. Snyder, Q. Hamid, C. Wang, R. Chang, K. Emami, H. Wu, W. Sun, Biofabrication 2011, 3, 034112.
X. H. Wang, Y. Yan, Y. Pan, Z. Xiong, H. Liu, J. Cheng, F. Liu, F. Lin, R. Wu, R. Zhang, Q. Lu, Tissue Eng. 2006, 12, 83.
P. Zhuang, W. L. Ng, J. An, C. K. Chua, L. P. Tan, PLoS One 2019, 14, e0216776.
J. M. Lee, W. Y. Yeong, J. R. Soc., Interface 2020, 17, 20200294.
W. L. Ng, W. Y. Yeong, M. W. Naing, Int. J. Bioprint. 2016, 2, 53.
W. L. Ng, W. Y. Yeong, M. W. Naing, Proc. CIRP 2016, 49, 105.
W. L. Ng, W. Y. Yeong, M. W. Naing, in Proc. of the 1st Int. Conf. on Progress in Additive Manufacturing (Eds: C. K. Chua, W. Y. Yeong, M. J. Tan, E. Liu), Research Publishing Services, Singapore 2014, p. 441.
A. Skardal, J. Zhang, G. D. Prestwich, Biomaterials 2010, 31, 6173.
J. Visser, B. Peters, T. J. Burger, J. Boomstra, W. J. A. Dhert, F. P. W. Melchels, J. Malda, Biofabrication 2013, 5, 035007.
W. Lee, V. K. Lee, S. Polio, K. Fischer, J. H. Lee, J. K. Park, S. S. Yoo, in Solid-State Sensors, Actuators and Microsystems Conf., 2009. TRANSDUCERS 2009. Int., IEEE, Denver 2009, p. 2230.
W. Schuurman, V. Khristov, M. W. Pot, P. R. van Weeren, W. J. Dhert, J. Malda, Biofabrication 2011, 3, 021001.
J. H. Shim, J. Y. Kim, M. Park, J. Park, D. W. Cho, Biofabrication 2011, 3, 034102.
F. Pati, J. Jang, D.-H. Ha, S. Won Kim, J.-W. Rhie, J.-H. Shim, D.-H. Kim, D.-W. Cho, Nat. Commun. 2014, 5, 3935.
H.-W. Kang, S. J. Lee, I. K. Ko, C. Kengla, J. J. Yoo, A. Atala, Nat. Biotechnol. 2016, 34, 312.
J. M. Lee, W. Y. Yeong, Adv. Healthcare Mater. 2016, 5, 2856.
W. L. Ng, W. Y. Yeong, M. W. Naing, in Proc. of the Int. Conf. on Progress in Additive Manufacturing, 2016, p. 397.
W. L. Ng, J. M. Lee, W. Y. Yeong, M. Win Naing, Biomater. Sci. 2017, 5, 632.
E. Masaeli, V. Forster, S. Picaud, F. Karamali, M. H. Nasr-Esfahani, C. Marquette, Biofabrication 2020, 12, 025006.
L. H. Solis, Y. Ayala, S. Portillo, A. Varela-Ramirez, R. Aguilera, T. Boland, Biofabrication 2019, 11, 045005.
I. Angelopoulos, M. C. Allenby, M. Lim, M. Zamorano, Biotechnol. Bioeng. 2020, 117, 272.
D. Z. Wu, C. X. Xu, J. Manuf. Sci. Eng. 2018, 140, 101007.
F. Guillemot, B. Guillotin, A. Fontaine, M. Ali, S. Catros, V. Kériquel, J.-C. Fricain, M. Rémy, R. Bareille, J. Amédée-Vilamitjana, MRS Bull. 2011, 36, 1015.
W. L. Ng, J. M. Lee, M. Zhou, Y.-W. Chen, K.-X. A. Lee, W. Y. Yeong, Y.-F. Shen, Biofabrication 2020, 12, 022001.
P. Soman, P. H. Chung, A. P. Zhang, S. C. Chen, Biotechnol. Bioeng. 2013, 110, 3038.
W. Zhu, X. Qu, J. Zhu, X. Ma, S. Patel, J. Liu, P. Wang, C. S. E. Lai, M. Gou, Y. Xu, K. Zhang, S. Chen, Biomaterials 2017, 124, 106.
R. Gauvin, Y.-C. Chen, J. W. Lee, P. Soman, P. Zorlutuna, J. W. Nichol, H. Bae, S. Chen, A. Khademhosseini, Biomaterials 2012, 33, 3824.
Z. J. Wang, H. Kumar, Z. Tian, X. Jin, J. F. Holzman, F. Menard, K. Kim, ACS Appl. Mater. Interfaces 2018, 10, 26859.
S. S. Mahdavi, M. J. Abdekhodaie, H. Kumar, S. Mashayekhan, A. Baradaran-Rafii, K. Kim, Ann. Biomed. Eng. 2020, 48, 1955.
Q. J. Mao, Y. Wang, Y. Li, S. Juengpanich, W. Li, M. Chen, J. Yin, J. Fu, X. Cai, Mater. Sci. Eng., C 2020, 109, 110625.
J. M. Lee, W. L. Ng, W. Y. Yeong, Appl. Phys. Rev. 2019, 6, 011307.
N. Paxton, W. Smolan, T. Bock, F. Melchels, J. Groll, T. Jungst, Biofabrication 2017, 9, 044107.
A. Skardal, M. Devarasetty, H.-W. Kang, I. Mead, C. Bishop, T. Shupe, S. J. Lee, J. Jackson, J. Yoo, S. Soker, A. Atala, Acta Biomater. 2015, 25, 24.
R. Suntornnond, E. Y. S. Tan, J. An, C. K. Chua, Materials 2016, 9, 756.
A. N. Alexandrou, T. M. McGilvreay, G. Burgos, J. Non-Newtonian Fluid Mech. 2001, 100, 77.
J. Gohl, K. Markstedt, A. Mark, K. Hakansson, P. Gatenholm, F. Edelvik, Biofabrication 2018, 10, 034105.
A. Blaeser, D. F. Duarte Campos, U. Puster, W. Richtering, M. M. Stevens, H. Fischer, Adv. Healthcare Mater. 2016, 5, 326.
O. Liliang, Y. Rui, Z. Yu, S. Wei, Biofabrication 2016, 8, 035020.
W. Schuurman, P. A. Levett, M. W. Pot, P. R. Van Weeren, W. J. A. Dhert, D. W. Hutmacher, F. P. W. Melchels, T. J. Klein, J. Malda, Macromol. Biosci. 2013, 13, 551.
J. H. Y. Chung, S. Naficy, Z. Yue, R. Kapsa, A. Quigley, S. E. Moulton, G. G. Wallace, Biomater. Sci. 2013, 1, 763.
T. Gao, G. J. Gillispie, J. S. Copus, A. K. Pr, Y.-J. Seol, A. Atala, J. J. Yoo, S. J. Lee, Biofabrication 2018, 10, 034106.
J. T. Delaney, P. J. Smith, U. S. Schubert, Soft Matter 2009, 5, 4866.
H. Gudupati, M. Dey, I. Ozbolat, Biomaterials 2016, 102, 20.
W. L. Ng, W. Y. Yeong, M. W. Naing, Materials 2017, 10, 190.
J. Yan, Y. Huang, C. Xu, D. B. Chrisey, J. Appl. Phys. 2012, 112, 083105.
D. Jang, D. Kim, J. Moon, Langmuir 2009, 25, 2629.
Z. Du, Y. Lin, R. Xing, X. Cao, X. Yu, Y. Han, Polymer 2018, 138, 75.
B. Guillotin, A. Souquet, S. Catros, M. Duocastella, B. Pippenger, S. Bellance, R. Bareille, M. Rémy, L. Bordenave, J. Amédée, F. Guillemot, Biomaterials 2010, 31, 7250.
M. Gruene, A. Deiwick, L. Koch, S. Schlie, C. Unger, N. Hofmann, I. Bernemann, B. Glasmacher, B. Chichkov, Tissue Eng., Part C 2011, 17, 79.
F. Guillemot, A. Souquet, S. Catros, B. Guillotin, J. Lopez, M. Faucon, B. Pippenger, R. Bareille, M. Rémy, S. Bellance, P. Chabassier, J. C. Fricain, J. Amédée, Acta Biomater. 2010, 6, 2494.
M. Layani, X. F. Wang, S. Magdassi, Adv. Mater. 2018, 30, 1706344.
Y. Luo, C. K. Dolder, J. M. Walker, R. Mishra, D. Dean, M. L. Becker, Biomacromolecules 2016, 17, 690.
P. J. Bártolo, in Stereolithography, Springer, USA 2011, p. 1.
S. Sakai, H. Kamei, T. Mori, T. Hotta, H. Ohi, M. Nakahata, M. Taya, Biomacromolecules 2018, 19, 672.
M. P. Lee, G. J. T. Cooper, T. Hinkley, G. M. Gibson, M. J. Padgett, L. Cronin, Sci. Rep. 2015, 5, 9875.
D. Han, Z. Lu, S. A. Chester, H. Lee, Sci. Rep. 2018, 8, 1963.
K. S. Lim, R. Levato, P. F. Costa, M. D. Castilho, C. R. Alcala-Orozco, K. M. A. Van Dorenmalen, F. P. W. Melchels, D. Gawlitta, G. J. Hooper, J. Malda, T. B. F. Woodfield, Biofabrication 2018, 10, 034101.
Z. Wang, X. Jin, Z. Tian, F. Menard, J. F. Holzman, K. Kim, Adv. Healthcare Mater. 2018, 7, 1701249.
S. H. Han, J. Lee, K. M. Lee, Y. Z. Jin, H.-S. Yun, G. Kim, J. H. Lee, J. Mech. Behav. Biomed. Mater. 2020, 108, 103782.
K.-F. Lin, S. He, Y. Song, C. M. Wang, Y. Gao, J. Q. Li, P. Tang, Z. Wang, L. Bi, G. X. Pei, ACS Appl. Mater. Interfaces 2016, 8, 6905.
T. Xu, K. W. Binder, M. Z. Albanna, D. Dice, W. Zhao, J. J. Yoo, A. Atala, Biofabrication 2013, 5, 015001.
R. Attalla, C. S. N. Ling, P. R. Selvaganapathy, Adv. Healthcare Mater. 2018, 7, 1870023.
A. Skardal, D. Mack, E. Kapetanovic, A. Atala, J. D. Jackson, J. Yoo, S. Soker, Stem Cells Transl. Med. 2012, 1, 792.
P. Ju Young, J.-C. Choi, J.-H. Shim, J.-S. Lee, H. Park, S. Won Kim, J. Doh, D.-W. Cho, Biofabrication 2014, 6, 035004.
T. J. Hinton, Q. Jallerat, R. N. Palchesko, J. H. Park, M. S. Grodzicki, H.-J. Shue, M. H. Ramadan, A. R. Hudson, A. W. Feinberg, Sci. Adv. 2015, 1, e1500758.
A. Mazzocchi, M. Devarasetty, R. Huntwork, S. Soker, A. Skardal, Biofabrication 2018, 11, 015003.
A. Isaacson, S. Swioklo, C. J. Connon, Exp. Eye Res. 2018, 173, 188.
S. V. Murphy, A. Skardal, A. Atala, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2013, 101A, 272.
J.-H. Shim, K.-M. Jang, S. K. Hahn, J. Y. Park, H. Jung, K. Oh, K. M. Park, J. Yeom, S. H. Park, S. W. Kim, J. H. Wang, K. Kim, D.-W. Cho, Biofabrication 2016, 8, 014102.
J. W. Lee, Y.-J. Choi, W.-J. Yong, F. Pati, J.-H. Shim, K. S. Kang, I.-H. Kang, J. Park, D.-W. Cho, Biofabrication 2016, 8, 015007.
Y. B. Kim, H. Lee, G. H. Kim, ACS Appl. Mater. Interfaces 2016, 8, 32230.
M. Yeo, J.-S. Lee, W. Chun, G. H. Kim, Biomacromolecules 2016, 17, 1365.
S. Rhee, J. L. Puetzer, B. N. Mason, C. A. Reinhart-King, L. J. Bonassar, ACS Biomater. Sci. Eng. 2016, 2, 1800.
A. R. Akkineni, T. Ahlfeld, A. Lode, M. Gelinsky, Biofabrication 2016, 8, 045001.
V. Lee, G. Singh, J. P. Trasatti, C. Bjornsson, X. Xu, T. N. Tran, S.-S. Yoo, G. Dai, P. Karande, Tissue Eng., Part C 2014, 20, 473.
J. S. Lee, J. M. Hong, J. W. Jung, J. H. Shim, J. H. Oh, D. W. Cho, Biofabrication 2014, 6, 024103.
W. Lee, V. Lee, S. Polio, P. Keegan, J.-H. Lee, K. Fischer, J.-K. Park, S.-S. Yoo, Biotechnol. Bioeng. 2010, 105, 1178.
T. Xu, W. Zhao, J. M. Zhu, M. Z. Albanna, J. J. Yoo, A. Atala, Biomaterials 2013, 34, 130.
D. F. Duarte Campos, A. Blaeser, A. Korsten, S. Neuss, J. Jäkel, M. Vogt, H. Fischer, Tissue Eng., Part A 2015, 21, 740.
S. Michael, H. Sorg, C.-T. Peck, L. Koch, A. Deiwick, B. Chichkov, P. M. Vogt, K. Reimers, PLoS One 2013, 8, e57741.
K. E. Drzewiecki, J. N. Malavade, I. Ahmed, C. J. Lowe, D. I. Shreiber, Technology 2017, 05, 185.
J. A. Inzana, D. Olvera, S. M. Fuller, J. P. Kelly, O. A. Graeve, E. M. Schwarz, S. L. Kates, H. A. Awad, Biomaterials 2014, 35, 4026.
X. Yang, Z. Lu, H. Wu, W. Li, L. Zheng, J. Zhao, Mater. Sci. Eng., C 2018, 83, 195.
K. K. Moncal, V. Ozbolat, P. Datta, D. N. Heo, I. T. Ozbolat, J. Mater. Sci.: Mater. Med. 2019, 30, 55.
A. D. Nocera, N. A. Salvatierra, M. P. Cid, in VI Latin American Congress on Biomedical Engineering CLAIB 2014, Paraná, Argentina 29, 30 & 31 October 2014: IFMBE Proc., Vol. 49 (Eds: A. Braidot, A. Hadad), Springer International Publishing, Switzerland 2015, p. 136.
G. S. Diogo, C. C. Marques, C. González Sotelo, R. I. Pérez Martín, R. P. Pirraco, R. L. Reis, T. H. Silva, ACS Biomater. Sci. Eng. 2020, 6, 3664.
N. Diamantides, L. Wang, T. Pruiksma, J. Siemiatkoski, C. Dugopolski, S. Shortkroff, S. Kennedy, L. J. Bonassar, Biofabrication 2017, 9, 034102.
R. E. Saunders, J. E. Gough, B. Derby, Biomaterials 2008, 29, 193.
D. J. Odde, M. J. Renn, Biotechnol. Bioeng. 2000, 67, 312.
C. Norotte, F. S. Marga, L. E. Niklason, G. Forgacs, Biomaterials 2009, 30, 5910.
H. Tseng, J. A. Gage, T. Shen, W. L. Haisler, S. K. Neeley, S. Shiao, J. Chen, P. K. Desai, A. Liao, C. Hebel, R. M. Raphael, J. L. Becker, G. R. Souza, Sci. Rep. 2015, 5, 13987.
Y. Yu, H. Wen, J. Ma, S. Lykkemark, H. Xu, J. Qin, Adv. Mater. 2014, 26, 2494.
J. Malda, J. Visser, F. P. Melchels, T. Jüngst, W. E. Hennink, W. J. A. Dhert, J. Groll, D. W. Hutmacher, Adv. Mater. 2013, 25, 5011.
Z. Zhang, Y. Jin, J. Yin, C. Xu, R. Xiong, K. Christensen, B. R. Ringeisen, D. B. Chrisey, Y. Huang, Appl. Phys. Rev. 2018, 5, 041304.
E. A. Roth, T. Xu, M. Das, C. Gregory, J. J. Hickman, T. Boland, Biomaterials 2004, 25, 3707.
R. K. Schneider, A. Puellen, R. Kramann, K. Raupach, J. Bornemann, R. Knuechel, A. Pérez-Bouza, S. Neuss, Biomaterials 2010, 31, 467.
H. Yoon, J.-S. Lee, H. Yim, G. Kim, W. Chun, RSC Adv. 2016, 6, 21439.
C. M. Smith, A. L. Stone, R. L. Parkhill, R. L. Stewart, M. W. Simpkins, A. M. Kachurin, W. L. Warren, S. K. Williams, Tissue Eng. 2004, 10, 1566.
L. Tytgat, M. Markovic, T. H. Qazi, M. Vagenende, F. Bray, J. C. Martins, C. Rolando, H. Thienpont, H. Ottevaere, A. Ovsianikov, P. Dubruel, S. Van Vlierberghe, J. Mater. Chem. B 2019, 7, 3100.
M. E. Kupfer, W.-H. Lin, V. Ravikumar, K. Qiu, L. Wang, L. Gao, D. B. Bhuiyan, M. Lenz, J. Ai, R. R. Mahutga, D. Townsend, J. Zhang, M. C. McAlpine, E. G. Tolkacheva, B. M. Ogle, Circ. Res. 2020, 127, 207.
M. L. Bedell, A. M. Navara, Y. Du, S. Zhang, A. G. Mikos, Chem. Rev. 2020, https://doi.org/10.1021/acs.chemrev.9b00834.
N. Ashammakhi, S. Ahadian, C. Xu, H. Montazerian, H. Ko, R. Nasiri, N. Barros, A. Khademhosseini, Mater. Today Bio 2019, 1, 100008.
D. Olsen, C. Yang, M. Bodo, R. Chang, S. Leigh, J. Baez, D. Carmichael, M. Perälä, E.-R. Hämäläinen, M. Jarvinen, J. Polarek, Adv. Drug Delivery Rev. 2003, 55, 1547.
D. F. Duarte Campos, W. Drescher, B. Rath, M. Tingart, H. Fischer, Cartilage 2012, 3, 205.
P. Helm, M. F. Beg, M. I. Miller, R. L. Winslow, Ann. N. Y. Acad. Sci. 2005, 1047, 296.
L. Axel, V. J. Wedeen, D. B. Ennis, J. Cardiovasc. Magn. Reson. 2014, 16, 89.
D. Rohmer, A. Sitek, G. T. Gullberg, Invest. Radiol. 2007, 42, 777.
P. F. Ferreira, P. J. Kilner, L.-A. Mcgill, S. Nielles-Vallespin, A. D. Scott, S. Y. Ho, K. P. Mccarthy, M. M. Haba, T. F. Ismail, P. D. Gatehouse, R. De Silva, A. R. Lyon, S. K. Prasad, D. N. Firmin, D. J. Pennell, J. Cardiovasc. Magn. Reson. 2014, 16, 87.
S. Y. Ho, Eur. J. Echocardiogr. 2009, 10, i3.
R. Lakshmanan, U. M. Krishnan, S. Sethuraman, Expert Opin. Biol. Ther. 2012, 12, 1623.
N. Saeidi, K. P. Karmelek, J. A. Paten, R. Zareian, E. DiMasi, J. W. Ruberti, Biomaterials 2012, 33, 7366.
N. Saeidi, E. A. Sander, J. W. Ruberti, Biomaterials 2009, 30, 6581.
T. Novak, B. Seelbinder, C. M. Twitchell, C. C. van Donkelaar, S. L. Voytik-Harbin, C. P. Neu, Adv. Funct. Mater. 2016, 26, 2617.
G. A. Busby, M. H. Grant, S. P. MacKay, P. E. Riches, J. Biomech. 2013, 46, 837.
N. Saeidi, E. A. Sander, R. Zareian, J. W. Ruberti, Acta Biomater. 2011, 7, 2437.
J. A. Paten, S. M. Siadat, M. E. Susilo, E. N. Ismail, J. L. Stoner, J. P. Rothstein, J. W. Ruberti, ACS Nano 2016, 10, 5027.
S. Chen, N. Hirota, M. Okuda, M. Takeguchi, H. Kobayashi, N. Hanagata, T. Ikoma, Acta Biomater. 2011, 7, 644.
T. S. Girton, N. Dubey, R. T. Tranquillo, in Tissue Engineering Methods and Protocols (Eds: J. R. Morgan, M. L. Yarmush), Humana Press, Totowa, NJ 1999, p. 67.
U. A. Gurkan, X. Cheng, V. Kishore, J. A. Uquillas, O. Akkus, J. Biomed. Mater. Res., Part A 2010, 94, 1070.
J. A. Uquillas, V. Kishore, O. Akkus, Biomed. Mater. 2011, 6, 035008.
K. A. Garvin, J. VanderBurgh, D. C. Hocking, D. Dalecki, J. Acoust. Soc. Am. 2013, 134, 1491.
C. Guo, L. J. Kaufman, Biomaterials 2007, 28, 1105.
X. Cheng, U. A. Gurkan, C. J. Dehen, M. P. Tate, H. W. Hillhouse, G. J. Simpson, O. Akkus, Biomaterials 2008, 29, 3278.
E. G. Norris, D. Dalecki, D. C. Hocking, Mater. Today Bio 2019, 3, 100018.
N. Dubey, P. C. Letourneau, R. T. Tranquillo, Exp. Neurol. 1999, 158, 338.
D. Ceballos, X. Navarro, N. Dubey, G. Wendelschafer-Crabb, W. R. Kennedy, R. T. Tranquillo, Exp. Neurol. 1999, 158, 290.
M. T. Abu-Rub, K. L. Billiar, M. H. Van Es, A. Knight, B. J. Rodriguez, D. I. Zeugolis, S. Mcmahon, A. J. Windebank, A. Pandit, Soft Matter 2011, 7, 2770.
K. A. Garvin, D. Dalecki, D. C. Hocking, Ultrasound Med. Biol. 2011, 37, 1853.
L. L. Hench, J. M. Polak, Science 2002, 295, 1014.
H. Guoyou, L. Wang, S. Wang, Y. Han, J. Wu, Q. Zhang, F. Xu, T. J. Lu, Biofabrication 2012, 4, 042001.
D. J. Tobin, Chem. Soc. Rev. 2006, 35, 52.
W. L. Ng, Z. Q. Tan, W. Y. Yeong, M. W. Naing, Biofabrication 2018, 10, 025005.
W. L. Ng, S. Wang, W. Y. Yeong, M. W. Naing, Trends Biotechnol. 2016, 34, 689.
K. M. Meek, C. Knupp, Prog. Retinal Eye Res. 2015, 49, 1.
C. Shuai, W. Yang, S. Peng, C. Gao, W. Guo, Y. Lai, P. Feng, Int. J. Bioprint. 2018, 4, 138.
X.-Y. Yang, L.-H. Chen, Y. Li, J. C. Rooke, C. Sanchez, B.-L. Su, Chem. Soc. Rev. 2017, 46, 481.
H.-B. Yao, H.-Y. Fang, X.-H. Wang, S.-H. Yu, Chem. Soc. Rev. 2011, 40, 3764.
T. Bian, K. Zhao, Q. Meng, Y. Tang, H. Jiao, J. Luo, Mater. Des. 2019, 162, 60.
S. Ahn, Y. H. Koh, G. Kim, J. Micromech. Microeng. 2010, 20, 065015.
H. Lee, G. H. Yang, M. Kim, J. Lee, J. Huh, G. Kim, Mater. Sci. Eng., C 2018, 84, 140.
P. Zhao, M. Cao, H. Gu, Q. Gao, N. Xia, Y. He, J. Fu, J. Appl. Polym. Sci. 2018, 135, 46898.
H. Keshaw, N. Thapar, A. J. Burns, N. Mordan, J. C. Knowles, A. Forbes, R. M. Day, Acta Biomater. 2010, 6, 1158.
S. Ahn, S. Lee, Y. Cho, W. Chun, G. Kim, Bioprocess Biosyst. Eng. 2011, 34, 903.
V. Kroehne, I. Heschel, F. Schügner, D. Lasrich, J. W. Bartsch, H. Jockusch, J. Cell. Mol. Med. 2008, 12, 1640.
M. Müller, J. Becher, M. Schnabelrauch, M. Zenobi-Wong, Biofabrication 2015, 7, 035006.
I. Frisman, D. Seliktar, H. Bianco-Peled, Acta Biomater. 2012, 8, 51.
I. Frisman, D. Seliktar, H. Bianco-Peled, Biomaterials 2011, 32, 7839.
W. L. Ng, M. H. Goh, W. Y. Yeong, M. W. Naing, Biomater. Sci. 2018, 6, 562.
J. Yin, M. Yan, Y. Wang, J. Fu, H. Suo, ACS Appl. Mater. Interfaces 2018, 10, 6849.
K. D. Roehm, S. V. Madihally, Biofabrication 2017, 10, 015002.
K. Pataky, T. Braschler, A. Negro, P. Renaud, M. P. Lutolf, J. Brugger, Adv. Mater. 2012, 24, 391.
Z. Wu, X. Su, Y. Xu, B. Kong, W. Sun, S. Mi, Sci. Rep. 2016, 6, 24474.
C. Chen, F. Loe, A. Blocki, Y. Peng, M. Raghunath, Adv. Drug Delivery Rev. 2011, 63, 277.
V. Magno, J. Friedrichs, H. M. Weber, M. C. Prewitz, M. V. Tsurkan, C. Werner, Acta Biomater. 2017, 55, 109.
S. K. Ranamukhaarachchi, R. N. Modi, A. Han, D. O. Velez, A. Kumar, A. J. Engler, S. I. Fraley, Biomater. Sci. 2019, 7, 618.
M. Betsch, C. Cristian, Y.-Y. Lin, A. Blaeser, J. Schöneberg, M. Vogt, E. M. Buhl, H. Fischer, D. F. Duarte Campos, Adv. Healthcare Mater. 2018, 7, 1800894.

Keywords: 3D bioprinting; 3D printing; additive manufacturing; biofabrication; collagen hydrogel; tissue engineering

0 (Extracellular Matrix Proteins)
9007-34-5 (Collagen)

Date Created: 20201019 Date Completed: 20211028 Latest Revision: 20211028

20221213

10.1002/mabi.202000280

33073537